Вскоре к нему стали приходить иноки, для них построили кельи и церковь, была у них и «общая трапеза по уставу монастырскому». Ферапонт прожил десять лет в монастыре, пока не был отозван князем Андреем Дмитриевичем Можайским для основания новой обители. Оставшаяся братия насчитывала едва ли более двадцати человек и вела весьма скромное существование.
Так продолжалось до призвания Мартиниана. Родом из небольшой вологодской деревни Березники, преподобный принял постриг в том же Кирилло-Белозерском монастыре, откуда вышел Ферапонт. Путь начал учеником Кирилла, у него же прошёл суровую монастырскую выучку. Работал во многих монастырских службах, особое внимание уделял переписке книг. После кончины Кирилла ушёл безмолвствовать на озеро Воже.
Сделавшись по просьбе иноков настоятелем Ферапонтова монастыря, Мартиниан в короткое время сумел превратить небольшую обитель в крупный духовный центр. Монастырь стал верным союзником московских князей как в борьбе за московский престол в середине XV века, так и в хозяйственном освоении края. Именно Мартиниан благословил Василия II Тёмного продолжать борьбу с Дмитрием Шемякой. Известный составитель житий святых Пахомий Логофет, посетивший монастырь между 1461 и 1462 годами, писал, что он был «зело красен, много имущее братии работающих».
Последующим своим расцветом монастырь немало обязан архиепископу Ростовскому Иоасафу. Потомок Рюрика, близкий родственник Ивана III, князь Иван Никитич Оболенский постригся здесь в монахи с именем Иоасаф после смерти молодой жены в 1437 году. В 1480 году по преставлении Мартиниана был избран игуменом, а год спустя стал главой одной из самых древних и почётных на Руси епархий – Ростовской.
В 1488 году он оставил кафедру и вернулся в Ферапонтов монастырь. Здесь сформировалась целая плеяда просветителей, книжников, философов. Игумен Филофей стал первым Вологодским владыкой. Новгородский архиепископ Геннадий, ведя ожесточённую борьбу с еретиками, находил в далёком северном монастыре единомышленников и необходимые ему книги. Под влиянием Иоасафа принял монашество в Ферапонтовом монастыре и греческий князь Константин Макнувский, прибывший со свитой невесты Ивана III Софьи Палеолог. Позже он стал известен как русский подвижник Кассиан Грек.
Возвращение архиепископа Иоасафа в монастырь после восьмилетнего управления Ростовской епархией почти совпало с сильным пожаром (около 1488 года). Многие постройки выгорели дотла, однако блаженному Галактиону удалось спасти «какие-то сокровища», принадлежавшие архиепископу. На них, вероятно, и был построен Рождественский собор, позже расписанный Дионисием. В росписи нашли отражение перипетии идеологической борьбы конца XV столетия. В теме Вселенских Соборов показаны споры святителей с еретиками о чистоте веры. Торжество церкви Дионисий показал чисто художественными средствами: через жест, настроение, цвет, орнаментику одежд.
Одновременно с фресками Дионисий и его сыновья написали ряд икон для иконостаса. Из них сохранилась только часть. Некоторые остались в Ферапонтове, другие попали в Государственный Русский музей и Государственную Третьяковскую галерею. Иконы «Святитель Василий Великий» и «Святитель», несомненно, принадлежат прославленному иконописцу.
На протяжении всего XVI века в монастыре велось каменное строительство. В 1530–1534 годах была возведена церковь Благовещения с Трапезной палатой, в середине века построена Казённая палата.
Тяжёлые испытания монастырю принесла Смута. В 1614 году его захватили казацкие отряды, затем литовцы. Только в 1640-е годы начался новый недолгий подъём, отмеченный строительством нескольких церквей. Затем хозяйство вновь пришло в упадок, что подметил сосланный в Ферапонтов монастырь Патриарх Никон: «Жизнь… скудная, вотчинка за ним небольшая и крестьянишки обнищали до конца».
Пребывание низложенного Патриарха с 1666 по 1676 год принесло обители немалые тяготы. Для него были выстроены «кельи многие житей с двадцать пять со сходами и всходами», к столу доставлялись осетры, яблоки, арбузы. Собственных средств на содержание ссыльного не хватало, его обеспечивали девять монастырей.
За десятилетие ссылки Никона были возведены надвратные церкви, а также насыпан остров на Бородаевском озере. Святейший со старцами сам свозил на плотах большие камни и укладывал их в форме креста. В центре острова был установлен высокий деревянный крест c надписью: «Животворящий крест Христов поставил смиренный Никон, Божию милостию Патриарх, будучи в заточении за слово Божие и за Св. Церковь на Белоозере в Ферапонтове монастыре в тюрьме». Подобные же кресты по приказу Никона были расставлены и в других местах, главным образом на дорогах, ведущих в монастырь. На остров Никон уединялся для молитвы.
В XVIII веке Ферапонтов монастырь был окружён деревянной стеной с тремя шестиугольными башенками. На северо-западном углу вместо башни над воротами поставили большой деревянный амбар. В 1841–1859 годах деревянную ограду заменили на каменную, меньшую по периметру, но простояла она недолго. Дошедшая до нас стена выстроена в 1980-х годах.
Монастырская реформа 1764 года нанесла сильный удар по хозяйству монастыря. При составлении «духовных штатов» его отнесли к третьему классу с небольшим денежным содержанием, а в 1798 году и вовсе упразднили. На его месте был образован Рождественско-Богородичный приход, причт которого состоял из священника и псаломщика.
В 1904 году монастырь был возобновлён как женский. Возрождением обители занималась игуменья Леушинского монастыря Таисия, вместе с которой пришли и сёстры. Её дело продолжила игуменья Серафима. При ней началось исследование древних сооружений выдающимися знатоками древнерусского зодчества П. П. Покрышкиным и К. К. Романовым. Особое внимание уделили фрескам Рождественского собора, которые частично укрепили. Ремонтно-восстановительные работы активно проводились в 1908–1915 годах, эпизодически они продолжались и в 1920-е, но после этого надолго прекратились и были возобновлены только в 1970-е.
Музей в Ферапонтове возник как часть Кирилло-Белозерского и первые годы соседствовал с ещё действующим монастырём. Его архитектурный ансамбль, складывавшийся не одно столетие, сохранил удивительную гармонию.
Рождественский собор 1490 года – одна из самых ранних каменных построек Белозерья и первая в монастыре. Это первоклассный образец ростовской архитектуры, сохранивший черты раннемосковского каменного зодчества. Крестово-купольный трёхапсидный храм на подклете имеет лёгкие стройные пропорции, подчёркнутые вертикалями лопаток-пилястр. Его объём завершается тремя ярусами кокошников и небольшим изящным барабаном. Фасады вверху орнаментированы поясами из балясин и керамических плит с растительным орнаментом, внизу – поясом с изображением фантастических животных. Три перспективных портала с килевидными завершениями вытесаны из белого известняка. Внутри собор разделён четырьмя квадратными столпами на три нефа с повышенными арками под барабаном. В XVI веке собор с трёх сторон был окружён папертями. В северо-восточном углу паперти выстроили оригинальную миниатюрную звонницу столпообразного типа с восемью колоколами. Частично сохранился её нижний ярус с внутристенной лестницей.
Особую значимость для русской и мировой культуры имеет стенопись собора. Согласно тексту на откосе северного входа, он расписан Дионисием и его сыновьями с 6 августа по 8 сентября 1502 года. Торжественный и прекрасный цикл росписей, посвящённых Богоматери, был создан за фантастически короткий срок – 34 дня. Это единственная полностью сохранившаяся работа выдающегося представителя московской иконописной школы, современника Микеланджело и Рафаэля. Фрески никогда не записывались и не поновлялись, их площадь составляет 600 квадратных метров.
Осенью 2011 года закончились основные работы по консервации настенной живописи, продолжавшиеся 30 лет. Сотрудниками Государственного научно-исследовательского института реставрации живопись была укреплена и расчищена по индивидуальной методике, утверждённой Министерством культуры. Параллельно консервации живописи в соборе были смонтированы тёплые полы, что позволило стабилизировать температурно-влажностный режим. Благодаря этому живопись Дионисия стала доступна для посетителей музея в течение всего года.
Второй «по старшинству» памятник Ферапонтова – церковь Благовещения с Трапезной палатой, возведённая в 1530-х годах ростовскими мастерами, присланными сюда формировать парадный двор. Его постройка связана с посещением великим князем Василием III и его женой Еленой Глинской, приезжавшими в 1528 году в Кириллов и Ферапонтов монастыри молиться о даровании наследника. Когда у супругов родился долгожданный наследник (будущий царь Иван Грозный), князь повелел построить храмы в честь этого события. О времени строительства сообщает резная надпись на белокаменной храмоздательной плите.
Стройный одноглавый храм разделён на три яруса, церковь занимает второй. Из неё наверх ведёт внутристенная лестница. Середину третьего яруса занимает высокий цилиндр, переходящий в световой барабан. По бокам открываются небольшие камеры, расположенные, на первый взгляд, хаотично. На южную и восточную стороны камеры выходят большими открытыми арками, в которых прежде висели колокола. Объём церкви завершается тремя ярусами кокошников и барабаном с главой. В ярусе звонницы находились тайник и книгохранилище.
Вместе с церковью на высоком подклете по одной оси восток – запад стоят одностолпная трапезная палата и келарская. В самом подклете располагались хлебня и другие хозяйственные помещения. Через жаровые каналы тепло от печей шло наверх, пищу в трапезную доставляли по узким лестницам, скрытым в толще стен.
Справа от Святых врат находится Казённая палата, массивное двухэтажное здание под двускатной кровлей, также построенное в XVI веке. Фасады решены по-разному. Западная стена, включённая в линию монастырской ограды, прорезана узкими маленькими окнами, скорее напоминающими бойницы. Более богато обработан северный фасад, обращённый к Трапезной палате и собору. Окна украшены ступенчато западающими арочками, вверху выложен карниз из кирпичных консолей. Внутри оба этажа перекрыты сводами, сообщаются они лестницей, проходящей в толще стены. Находящаяся наверху Казённая палата, иногда ошибочно называвшаяся Сушилом, предназначалась для хранения монастырской казны и документов.
Построенная в 1641 году церковь Мартиниана первоначально была невелика – перекрытый высоким каменным шатром небольшой куб, примыкающий к южной стене Рождественского собора над захоронением преподобного. В середине ХIХ века церковь перестроили: появились трапезная, печи; древнюю полукруглую апсиду алтаря заменили на пятигранную. В таком виде она дошла до наших дней. В арочном проёме открывается внешняя стенопись собора Рождества Богородицы, выполненная в 1502 году. Здесь сохранилось очень редкое изображение ещё не канонизированных основателей монастыря Ферапонта и Мартиниана, а на внутренних стенах трапезной – несколько сюжетов из их житий, выполненных маслом в середины ХIХ века белозерским художником Александром Акининым.
Святые врата сооружены в 1649 году. Над двумя пролётами находятся церкви Богоявления и Ферапонта, увенчанные двумя шатрами. Они создают запоминающийся образ монастыря. Внутри церкви объединены в одно помещение. Здание вытянуто не по оси восток – запад, как обычно, а с севера на юг, что обусловило своеобразие интерьера. Иконостасы расположены вдоль длинной оси здания, оставляя свободным узкое пространство, не характерное для храма. В 1666–1676 годах церковь Богоявления служила домовой церковью Патриарху Никону, и к ней вели деревянные переходы от выстроенных им хором.
В конце XVII века в монастыре появилась каменная колокольня. Она заняла место на середине каменного крытого перехода, соединяющего паперти собора с трапезной. Третий этаж колокольни занимает ярус звона, над ним – четырёхгранный шатёр с луковичной главкой на круглой шейке с крестом. В шатре имеются окна-слухи, по одному на грань. Внутри него, как сказано в описи 1692 года, «поставлены часы боевые, переделаны старые деревянные часовни».
Часовой механизм в шатре колокольни сохранялся почти до конца ХХ столетия в неизменном виде. В 1990 году усилиями мастера-энтузиаста Ю. П. Платонова и кирилловских музейщиков были восстановлены звоны и механизм старинных башенных часов с приводом на колокола (для часового боя, звона и колокольных концертов). Использовались пять колоколов из собрания Кирилло-Белозерского музея-заповедника, два были подарены музею мастером, десять новых отлиты в Воронеже. Был устроен специальный механизм для звонаря, состоялось несколько колокольных концертов. Осталось наладить механизм часов и привод на колокола.
Живописный, камерный, будто сливающийся с окружающим пейзажем Ферапонтов монастырь – одна из вершин русской художественной и строительной культуры. С 1968 года его архитектурный ансамбль вошёл в состав Кирилло-Белозерского музея-заповедника, а в 1975 году музей в Ферапонтове получил своё современное название – Музей фресок Дионисия. В 2000 году монастырь был включён в Список Всемирного наследия ЮНЕСКО.